秦岭辛家山林区红桦外生菌根真菌多样性

张彤彤; 王强; 杜璨; 张丹妮; 张帆; 马武功; 王志康; 李鑫; 耿增超

doi:10.13346/j.mycosystema.160232

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菌物学报 ›› 2017, Vol. 36 ›› Issue (7) : 851-860. DOI: 10.13346/j.mycosystema.160232 CSTR: 32115.14.j.mycosystema.160232

秦岭辛家山林区红桦外生菌根真菌多样性

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Diversity of ectomycorrhizal fungi associated with Betula albosinensis in Xinjiashan forest region of Qinling Mountains

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摘要

以秦岭辛家山林区红桦为研究对象,通过野外调查结合形态学和分子生物学方法,观察鉴定与其共生的外生菌根真菌。结果鉴定出33种外生菌根真菌,均为担子菌,分属8科9属,其中毛革菌属Tomentella是优势类群,Piloderma lanatum、Russula 1、Russula 5、Sebacina cystidiata、Tomentella 1是常见种,其余28种为稀有种。样地1和样地2的丰富度指数、Simpson指数、Shannon指数、Pielou均匀度指数、侵染率均有一定差异,Jaccard相似性指数和Sorenson相似性指数分别为0.27和0.43。说明秦岭辛家山红桦外生菌根真菌资源相对丰富,并且红桦林型在种群建立（幼龄）时外生菌根真菌多样性指数及侵染率均高于种群稳定（中龄）时期。

Abstract

The diversity of ectomycorrhizal fungi associated with Betula albosinensis in Xinjiashan forest region of Qinling Mountains was investigated by using the combination of field investigation and morphological and molecular identification methods. The results showed that there were 33 taxa of ectomycorrhizal fungi under nine genera of eight families; all of them belonged to basidiomycetes. Tomentella was dominant; Russula 1, Russula 5, Sebacina cystidiata, Tomentella 1 were common. Richness index, Simpson index, Shannon index and Pielou evenness index of these ectomycorrhizal fungi were discrepant between site 1 and site 2. Jaccard index and Sorenson index were 0.27 and 0.43, respectively. It is suggested that ectomycorrhizal fungi associated with B. albosinensis in Xinjiashan forest region are relatively abundant, and the diversity index and infection rate in young B. albosinensis population were higher than those in stable-aged population.

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张彤彤, 王强, 杜璨, 张丹妮, 张帆, 马武功, 王志康, 李鑫, 耿增超. 秦岭辛家山林区红桦外生菌根真菌多样性[J]. 菌物学报, 2017, 36(7): 851-860 https://doi.org/10.13346/j.mycosystema.160232

ZHANG Tong-Tong, WANG Qiang, DU Can, ZHANG Dan-Ni, ZHANG Fan, MA Wu-Gong, WANG Zhi-Kang, LI Xin, GENG Zeng-Chao. Diversity of ectomycorrhizal fungi associated with Betula albosinensis in Xinjiashan forest region of Qinling Mountains[J]. Mycosystema, 2017, 36(7): 851-860 https://doi.org/10.13346/j.mycosystema.160232

外生菌根真菌（ectomycorrhizal fungi,EMF）与树木根系形成具有一定形态和功能的互惠共生体（Smith & Read 2008）。外生菌根真菌作为森林生态系统的重要组分,其多样性是维持生态系统多样性及其功能多样性的一个重要因素（Johnson et al. 2005）,揭示外生菌根真菌多样性是生物多样性与生态系统功能研究的热点领域之一（高程和郭良栋2013）。传统上,外生菌根真菌多样性的研究是通过对子实体的形态学和解剖学特征观察实现的（黄亦存等 1992）。然而,地下菌根真菌的多样性与地上子实体的物种多样性之间常常存在着不对称关系,而且当菌根形态特征和解剖特征相似度高时,人为误判也是存在的（Marx 1977）,因此仅基于对子实体形态和解剖特征观察难以全面鉴定出菌种类别,从而难以准确反应出菌根真菌的多样性。随着分子生物学技术的发展,分子标记方法被应用到菌种鉴定中,为描述地下外生菌根真菌的群落结构提供了良好的工具（Smit et al. 2003）。因此,结合形态学、解剖学与分子标记方法,将使菌根的分类鉴定得到进一步完善。如：外生菌根真菌牛肝菌卷边组的物种因其形态特征相似易混淆,经常被误判,Arora & Frank（2014）结合形态学特征和分子数据（ITS和LSU）建立了Butyriboletus,区别了该组的其他14个物种。Jakucs et al.（2015）研究匈牙利毛榉科森林的外生菌根真菌子实体时,通过结合解剖学和分子学方法发现6种新的毛革菌形态类型,丰富了毛革菌属形态多样性,为准确区分鉴定毛革菌提供依据。

红桦Betula albosinensis Burkill是西北林区主要的建群树种之一,具有一定的生态环境效益和经济价值。一般垂直分布在海拔1 400-3 000m的山地,是这一带森林更新以及荒山造林的重要先锋树种（罗伟祥等 2007）。对桦属外生菌根真菌多样性的研究涉及白桦和垂枝桦（Tedersoo et al. 2008;樊永军等2011）,对红桦外生菌根真菌的研究主要在其侵染率方面（宋富强等 2006）,但缺乏对红桦外生菌根真菌多样性的研究报道。本研究对秦岭辛家山红桦的外生菌根进行形态观察,再结合分子生物学方法进行ITS区段测序和种类鉴定,为红桦外生菌根真菌的快速准确检测和评估其在野外生境中的丰度等提供参考依据。

1 材料与方法

1.1 调查地概况

调查样地位于陕西省宝鸡市秦岭辛家山的通天河国家森林公园,属于暖温带半湿润山地气候。该地区年均气温10.7℃,年均降雨量1 097mm,多集中于7、8、9月。土壤类型均为暗棕壤。该地区自然植被以天然次生林群落为主,乔木主要有云杉Picea asperata、冷杉Abies fabri、油松Pinus tabulaeformis、红桦Betula albosinensis、锐齿栎Quercus aliena、辽东桦Betula schmidtii、华山松Pinus armandii、漆树Toxicodendron vernicifluum、山杨Populus davidiana、鹅耳栎Carpinus turczaninowii等;灌木主要有悬钩子Rubus corchorifolius、栓翅卫矛Euonymus sphellomanus等;草本主要有龙芽草Agrimonia pilosa、异叶败酱Patrinia heterophylla、艾蒿Artemisia argyi、茜草Rubia cordifolia、披针叶苔草Carex lanceolata等。

1.2 样品的采集和处理

2015年10月13日在调查地选择具有代表性的红桦纯林样地1（幼龄林20年生）和样地2（中林龄40年生）,两个样地的面积均为20m×20m,均为北坡,坡度40°-45°。样地1位于N 34°16' 18.5",E 106°32'2.4",海拔2 154m;样地2位于N 34°16'22.4",E 106°31'38.0",海拔2 183m。每个样地随机选取红桦树25棵,测量每棵树胸高处周长。采样时,首先要用小铁锹轻轻除去表层的杂物,到须根出现。然后沿着树种的根部轻轻挖到根的末级,用剪刀将根剪断,选择较好的部分剪取约15cm长的3-4个装入塑料袋中并编号,再装入一定的鲜土用以保鲜根样,共计50袋,采回后置于0-4℃冰箱保存待测。

1.3 外生菌根的鉴定

1.3.1 外生菌根形态观察：从样品袋中轻轻取出根以免撞落菌根,置于筛子中用自来水小心地清洗表面沙土和杂物,洗净后剪成长约9cm的根段放入培养皿中,并盛入一定的自来水,置于体视显微镜下观察,利用电脑显微照相系统拍照,记录菌根的形状、颜色、分叉、有无菌丝等情况,初步划分菌根的种类。同时选取每种菌根中新鲜、幼嫩、纯净的6-8个分别装入2mL离心管,然后放入55℃烘箱中干燥,最后置于0-4℃冰箱保存,用于分子鉴定。在观察的过程中同时用计数器记录根尖总数和每一种菌根侵染根尖的数量,计算菌根侵染率。

1.3.2 分子鉴定：采用改进的十六烷基三甲基溴化铵（CTAB）法提取外生菌根DNA（Lian et al. 2001）。首先用高通量组织破碎仪（振荡频率=1 800次/min）破碎外生菌根。在离心管中加入一个氧化锆球和50μL CTAB溶液[2% CTAB,1mol/L Tris-HCl（pH 8.0）,0.5mol/L EDTA（pH 8.0）,1.4mol/L NaCl,0.5% β-巯基乙醇]进行破碎,破碎后高速冷冻离心（离心力=21 382×g）。再加入350μL CTAB溶液进行二次破碎、二次离心。离心管放入65℃水浴锅水浴1h,在水浴过程中每隔10min振荡离心管1次。水浴后加入CIA溶液（氯仿:异戊醇=24:1）400μL,猛力振荡萃取。离心后将上清液转移到1.5mL离心管中,分别加入400μL异丙醇沉淀DNA和500μL 80%乙醇清洗DNA后离心,去除离心管上部溶液,倒置离心管于桌面上干燥。待离心管完全干燥后加入30μL ddH₂O溶解DNA后,存储于0-4℃冰箱中待用。

用真菌通用引物ITS1和ITS4-B（White et al. 1990）进行菌根rDNA ITS的PCR扩增,反应体系15μL：2× Taq master mix（含有Taq DNA聚合酶、dNTPs、标准Taq酶反应缓冲液、酶稳定剂和溴酚蓝染料）、前后引物、ddH₂O、模板DNA。PCR反应条件为：94℃预变性2min;94℃变性30s,58.0℃退火30s,72℃延伸30s,共35个循环;72℃延伸2min。取PCR扩增产物3μL,经电泳和凝胶成像系统检测,合格的PCR扩增产物用于测序。测序均由生工生物工程（上海）股份有限公司完成。

1.4 数据分析

1.4.1 外生菌根真菌DNA序列对比与系统发育分析：运用GenBank的序列局部相似性查询系统（BLAST）和UNITE数据库进行DNA序列对比并下载同源序列。将下载的同源序列和测定序列用Clustal X进行分析,采用MEGA 5.0软件包中的Kimura2-Parameter Distance模型进行序列匹配,用邻接法（neighbor-joining）构建系统发育树,自展值（bootstrap）为1 000（Tamura et al. 2011）。

1.4.2 外生菌根真菌优势度及优势类群：本实验用重要值（important value）表示物种优势度,即相对多度和相对频度之和。重要值越大,优势度越高。

定义“优势种”为在≥80%的样本（40份样本）中被检测到的外生菌根真菌;“常见种”为在≥30%的样本（15份样本）中被检测到的外生菌根真菌;“稀有种”为在<30%的样本（15份样本）中被检测到的外生菌根真菌。

1.4.3 外生菌根真菌多样性：本实验用α多样性测度方法表示红桦外生菌根真菌多样性（Nagaike et al. 2006）。根据鉴定结果,对红桦外生菌根真菌丰富度指数（S）、Simpson优势度指数（D）、Shannon多样性指数（H°）、Pielou均匀度指数（J）、Jaccad相似性系数（C_j）和Sorenson相似性系数（C_s）分别进行计算。

D=1-∑P_i²;H′=-∑(P_ilnP_i);J=H’/InS;C_j=j/(a+b-j);C_s=2j/a+b

其中,P_i为菌根i的相对重要值;S为每个样地检测出菌根菌种类数;j为样地1和样地2检测出的共有菌根菌种类数;a为样地1检测出菌根菌种类数;b为样地2检测出菌根菌种类数。

1.4.4 外生菌根真菌侵染率：计算公式如下。

2 结果与分析

2.1 不同外生菌根形态学特征

通过对外生菌根形态学的观察发现（图1）,外生菌根尖端明显膨大,形态多样,以棒状、二叉分枝和多叉分枝状为主;颜色分别为黑色、白色、乳白色、红色、棕色、棕黄色、棕红色、黄色等;有些外生菌根有外延菌丝,呈绒毛状显白色,有些呈黑丝状。同一属不同种形成菌根形态和颜色并不相同,毛革菌属Tomentella中Tomentella atramentaria Pers.呈黄色二分支状且无外延菌丝、Tomentella cinerascens Litsch.呈棕红色棒状且有外延菌丝;红菇属Russula中,Russula saliceticola Pers.呈红色棒状且有外延菌丝,其他各种还有白色棒状无菌丝、乳白色多分支有菌丝;蜡蘑属Laccaria有白色棒状、多分支状无菌丝和乳白色多分支无菌丝;丝盖伞属Inocybe,呈棕色棒状、多分支无菌丝和黑色分支无菌丝;Sebacina蜡壳菌属Sebacina incrustans Tul.和Sebacina cystidiata K. Riess.分别是黄色棒状无菌丝、白色棒状无菌丝;锁瑚菌属Clavulina呈乳白色多分支且有外延菌丝。此外,同一属不同种的菌根形态也会相同,Tomentella fuscocinerea Donk.和Tomentella lateritia Pat.都呈黑色棒状且有外延菌丝;同一种真菌形成的外生菌根颜色也会不同,Piloderma lanatum J. Erikss.呈单支、有外延菌丝,但菌根显乳白色、棕黄色、灰色等不同的颜色,可能是形成的外生菌根在不同的阶段呈现不同的颜色和形态。外生菌根长度集中在1-10mm,直径一般在0.1-2mm之间。

2.2 红桦外生菌根真菌系统发育分析及种类组成

系统发育分析显示,红桦外生菌根真菌与毛革菌属Tomentella、丝盖伞属Inocybe、红菇属Russula、锁瑚菌属Clavulina、蜡蘑属Laccaria、蜡伞属Hygrophorus、蜡壳耳属Sebacina、Piloderma之间的相似性最近。25个样本与同源序列相似性≥97%,且支持率为87%-100%。样本3与Hygrophorus hedrychii（UDB015301）相似性为92%,支持率为100%,亲缘关系近,样本9与Laccaria sp.（JQ347172）相似性为94%,支持率为100%,亲缘关系近。样本10、16和24支持率仅为81%、58%、53%,亲缘关系远。样本31、32和33与同源序列相似性≤85%,分别与Tomentella、Russula、Piloderma亲缘关系最近,支持率达100%和94% （表1,图2）。

与红桦共生的Tomentella鉴定为11种,占菌种总数的33.33%。Russula次之,有6种,占菌种总数的18.18%。Laccaria 4种,占菌种总数的12.12%。Inocybe、Sebacina各3种,分别占菌种总数的9.09%。Clavulina、Hygrophorus、Piloderma各1种,分别占菌种总数的3.03%。

图1 不同类型外生菌根形态学特征(箭头所指为外生菌根)

Fig. 1 Morphological feature of different ectomycorrhizal fungi. A: Cavulina sp.; B: Inocybe maculata; C: Piloderma lanatum; D: Inocybe 1; E: Tomentella cinerascens; F: Tomentella 7; G: Laccaria 1; H: Russula saliceticola; I: Russula 4; J: Tomentella lateritia; K: Tomentella fuscocinerea; L: Sebacin acystidiata; M: Sebacina incrustans; N: Tomentella atramentaria; O: Hygrophorus sp.; P: Helvellosebacina helvelloides F. Oberwinkler. Arrow: Ectomycorrhizal.

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表1 外生菌根根尖ITS区段DNA序列BLAST比对结果

Table 1 DNA sequence BLAST results of the ITS region of DNA extracted from root tips

样本 Samples	GenBank 登录号 GenBank accession No.	最相近的菌种 Nearest type strain (accession No.)	分类 Classified as (OTUs)	相似性 Similarity	样本份数 No. of samples
1	KX497163	Clavulina (KM588766)	Clavulina	99%	4
2	KX497193	Helvellosebacina helvelloides (UDB002607)	Helvellosebacina helvelloides	98%	6
3	KX497168	Hygrophorus hedrychii (UDB015301)	Hygrophorus	92%	2
4	KX497162	Inocybe (UDB013671)	Inocybe 1	98%	2
5	KX497186	Inocybe maculata f. fulva (FJ904168)	Inocybe maculata. f. fulva	99%	6
6	KX497184	Inocybe sp. (KF296950)	Inocybe 2	99%	5
6	KX497165	Inocybe sp. (KF296950)	Inocybe 2	99%	5
7	KX497185	Laccaria laccata var. pallidifolia (UDB025819)	Laccaria laccata var. pallidifolia	97%	10
8	KX497197	Laccaria sp. (JX504120)	Laccaria 1	98%	4
9	KX497166	Laccaria sp. (JQ347172)	Laccaria 2	94%	8
10	KX497196	Laccaria pumila (KM067844)	Laccaria 3	96%	8
11	KX497187	Piloderma lanatum (UDB026151)	Piloderma lanatum	99%	36
	KX497192
	KX497190
12	KX497180	Russula sp. (JX630868)	Russula 1	97%	20
13	KX497172	Russula sp. (JX504120)	Russula 2	98%	8
14	KX497199	Russula sp. (JX630348)	Russula 3	97%	6
15	KX497173	Russula sp. (JF304348)	Russula 4	97%	10
16	KX497170	Russula sp. (KC965868)	Russula 5	95%	16
17	KX497198	Russula saliceticola (GU234031)	Russula saliceticola	99%	13
18	KX497194	Sebacina incrustans (KF000440)	Sebacina incrustans	99%	8
19	KX497200	Sebacina cystidiata (KF000452)	Sebacina cystidiata	99%	18
20	KX497178	Tomentella sp. YM1033 (KP783478)	Tomentella 1	99%	19
21	KX497174	Tomentella sp. (UDB026906)	Tomentella 2	97%	6
22	KX497175	Tomentella sp. (UDB025888)	Tomentella 3	99%	10
23	KX497204	Tomentella lateritia (KC965495)	Tomentella lateritia	97%	13
24	KX497183	Tomentella sp. (UDB026906)	Tomentella 4	94%	8
25	KX497202	Tomentella fuscocinerea (UDB016188)	Tomentella fuscocinerea	97%	9
26	KX497189	Tomentella cinerascens (UDB026190)	Tomentella cinerascens	97%	4
27	KX497171	Tomentella sp. (UDB005456)	Tomentella 5	97%	12
28	KX497201	Tomentella atramentaria (UDB020315)	Tomentella atramentaria	98%	9
29	KX497169	Tomentella (UDB026610)	Tomentella 6	99%	6
30	KX497167	Tomentella sp. (FR852138)	Tomentella 7	97%	4
31	KX497177	Tomentella (UDB002620)	EMF1	82%	14
32	KX497182	Piloderma lanatum (UDB027787)	EMF2	80%	2
33	KX497179	Russula sp. (JX630968)	EMF3	85%	1

图2 基于ITS序列构建的红桦外生菌根真菌NJ系统发育树(横线上指示了NJ分析1 000次重复后的步长值)

Fig. 2 NJ phylogenetic tree of ectomycorrhizal fungi of Betula albosinensis based on rDNA-ITS sequences. The results of 1 000 maximum likelihood bootstrap replicates are shown above th

e lines.

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2.3 红桦外生菌根真菌优势度

考察红桦外生菌根真菌优势度,Piloderma lanatum优势度最高,为21.48%（图3）,在36份（<40）样本中检测到（表1）。其他依次是Tomentella 1、Russula 1、Russula 5、Sebacina cystidiata,优势度分别为12.54%、12.41%、10.77%、10.61%,分别在19、20、16、18份（≥15）样本中被检测到。其余28种优势度均不高,在0.95%-8.75%之间,由表1可知28种均在<15份样本中被检测到。结果表明,红桦外生菌根真菌常见种优势度高,种类数少;稀有种优势度低,种类数多。

2.4 红桦外生菌根真菌的多样性和侵染率

两个样地外生菌根真菌的丰富度指数、Simpson优势度指数、Shannon多样性指数和Pielou均匀度指数在一定程度上存在差异,均不显著。样地1丰富度指数、Simpson优势度指数、Shannon多样性指数和Pielou均匀度指数分别为23、0.92、2.79、0.89,样地2分别为19、0.90、2.46、0.85。因此,样地1外生菌根真菌的丰富度指数、Simpson指数、Shannon指数和Pielou均匀度指数均大于样地2,说明样地1外生菌根真菌多样性高于样地2。同时,通过计算两样地相似系数结果得出Jaccard指数和Sorenson指数分别为0.27和0.43,说明两样地的外生菌根真菌相似度较低。

样地1和样地2海拔和坡度差异较小,而林龄有一定的差异。通过测定结果显示,样地1和样地2红桦林胸高处的平均周长分别为63.81cm和92.05cm。林龄小的样地1的菌根侵染率为23.80%,林龄大的样地2菌根侵染率为12.91%。幼龄红桦（20年生）下菌根侵染率明显高于中龄红桦（40年生）。说明幼龄红桦与中龄外生菌根真菌侵染率差异显著。

图3 红桦外生菌根真菌优势度(重要值=相对多度+相对频率)

Fig. 3 Dominance of species of ectomycorrhizal fungi of Betula albosinensis. Important value=relative abundance+relative frequency.

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3 讨论

本研究结合形态学观察和ITS序列鉴定方法,对秦岭辛家山林区红桦外生菌根真菌多样性进行调查研究,研究结果表明,与红桦共生的外生菌根真菌有33种,隶属6目8科9属。鉴定出的外生菌根真菌均为担子菌,未有子囊菌,这可能与其对树种的选择性、采样季节、地理及土壤因素有关,也可能是外生菌根真菌在采集和观察中脱落或被破坏。因此,对于红桦外生菌根真菌有待进一步深入研究。本研究中Tomentella包含外生菌根真菌种类数（11种）最多,占总外生菌根真菌的33.33%,作为红桦外生菌根真菌优势类群;Piloderma lanatum、Tomentella 1、Russula 1、Russula 5、Sebacina cystidiata均在≥15份样本中检测到,是常见种;其余28种均在<15份样本中检测到,是稀有种。红桦共生的真菌中Inocybe、Russula和Tomentella均为普遍存在的外生菌根真菌类群。然而,与辛家山林区云杉及锐齿栎外生菌根真菌相比,红桦外生菌根真菌呈现出一定的特殊性,诸如Clavulina、Piloderma、Helvellosebacina等类群并未在云杉及锐齿栎研究中报道,可能为秦岭辛家山红桦所特有（耿荣等 2015,2016）。

外生菌根的形成和生长需要适当的环境,不同的自然环境条件对其会产生一定的影响。不同森林类型的宿主植物外生菌根的侵染率不同;同种森林类型而海拔、坡度、林龄等条件不同,树木的菌根侵染率也发生相应的变化（宋富强等 2006）。本研究在海拔、坡度有较小差异的样地比较林龄对外生菌根真菌侵染率的影响。结果表明,幼龄红桦（20年生）菌根侵染率显著高于中龄（40年生）。形成外生菌根的真菌种类和数量随着土壤条件（土壤盐碱度及重金属含量、有机质含量、土壤质地和土壤水分及pH值）、季节、地理条件及宿主植物的变化而变化（de Souza 2003）。从丰富度指数分析,幼龄红桦林下外生菌根真菌丰富度高于中龄红桦林,说明林龄影响红桦林外生菌根真菌种类数。这与报道的20年以上的人工成熟林中,菌根真菌的种类和数量随林龄的增加逐渐减少的结果相一致（花晓梅等 1995）。从Shannon多样性指数分析,幼龄红桦Shannon指数大于中龄红桦。样地1的Simpson优势度指数和Pielou均匀度指数均高于样地2,表明与幼龄红桦共生的外生菌根真菌较中龄红桦种类更多,分布更均匀,多样性更高。从相似性系数分析,两样地Jaccard指数和Sorenson指数分别为0.27和0.43,可以看出,两样地之间相似度较低,进一步说明林龄对红桦外生菌根真菌多样性有一定影响。

参考文献

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脚注

The authors have declared that no competing interests exist.

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国家林业公益性行业科研专项（201304307）

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收稿日期	接受日期	出版日期
2016-11-14	2017-01-17	2017-07-20
发布日期
2017-07-22

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