AM真菌对蜈蚣草根围土壤砷形态及其砷吸收的影响

赵宁宁; 邱丹; 孟德凯; 顾明华; 王学礼

doi:10.13346/j.mycosystema.170111

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菌物学报 ›› 2017, Vol. 36 ›› Issue (7) : 1048-1056. DOI: 10.13346/j.mycosystema.170111 CSTR: 32115.14.j.mycosystema.170111

AM真菌对蜈蚣草根围土壤砷形态及其砷吸收的影响

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Effects of arbuscular mycorrhizal fungi on arsenic fractionation in rhizosphere soil and arsenic accumulation by Pteris vittata

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摘要

为探明AM真菌对蜈蚣草Pteris vittata根围土壤砷形态及其吸收砷的效应,采用盆栽实验,接种摩西管柄囊霉Funneliformis mosseae（Fm）、幼套近明球囊霉Claroideoglomus etunicatum（Ce）和变形球囊霉Glomus versiforme（Gv）。实验结果表明：接种Ce处理对蜈蚣草根围pH影响不显著,但提高了根围土壤中非专性吸附态砷、结晶水合铁铝氧化物结合态砷比例,分别达35%和13%,同时降低了无定形和弱结晶水合铁铝氧化物结合态砷、残渣态砷比例,分别达3%和11%。蜈蚣草生物量及其体内砷浓度分别提高了111%和15%。研究表明接种Fm或Ce处理相比接种Gv处理对提高根围土壤中弱吸附态砷比例或降低较强吸附态砷比例的效果更好。而与接种Fm和Gv处理相比,接种Ce处理对提高蜈蚣草生物量及砷浓度、砷累积量的效果更显著。接种Ce可显著提高蜈蚣草对砷的提取效率,研究结果为蜈蚣草-AM真菌联合修复As污染土壤提供了技术指导。

Abstract

Potted Pteris vittata plants were inoculated with Funneliformis mosseae (Fm), Claroideoglomus etunicatum (Ce) and Glomus versiforme (Gv) for observing the effects of arbuscular mycorrhizal fungi on arsenic fractionation in rhizosphere soil and arsenic accumulation in plants. The experiment results showed that the effect of inoculating Ce on the rhizosphere pH of Pteris vittata was not significant, but Ce could increase the proportion of non-specifically sorbed arsenic and well-crystallized hydrous oxides of Fe- and Al-associated arsenic by 35% and 13% and simultaneously decreased amorphous and poorly-crystallized Fe and Al (hydr) oxide-associated arsenic by 3% and 11% respectively. Ce could also significantly increase the biomass and arsenic concentration of Pteris vittata by 111% and 15% respectively. As compared with Gv, inoculation of Fm or Ce was more effective on increasing soil weakly adsorbed arsenic or reducing strongly adsorbed arsenic. Ce had more significant effects on increasing the biomass and arsenic concentration and accumulation of Pteris vittata than Fm and Gv. The results come to the conclusion that the extractive efficiency of arsenic by Pteris vittata inoculated with Ce is evident and AM fungi-Pteris vittata combination is feasible for bioremediation of As contaminated soil.

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赵宁宁, 邱丹, 孟德凯, 顾明华, 王学礼. AM真菌对蜈蚣草根围土壤砷形态及其砷吸收的影响[J]. 菌物学报, 2017, 36(7): 1048-1056 https://doi.org/10.13346/j.mycosystema.170111

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蜈蚣草Pteris vittata L.为多年生草本植物,根系发达。据陈同斌等（2002）调查显示蜈蚣草在我国南部18个省份均有分布。蜈蚣草能把大量的As转移至地上部,地上部As浓度高达22 600mg/kg,羽叶吸收As浓度可达5 070mg/kg（Ma et al. 2001;陈同斌等 2002）。近年来,利用蜈蚣草修复As污染土壤成为修复领域的研究热点。目前蜈蚣草已成功被应用于As污染土壤的原位修复,如在约1hm²的As污染土地上种植蜈蚣草6个月,结果表明As污染土壤的植物修复效率最高可达8%（廖晓勇等2004）。但由此也可看出若仅依靠蜈蚣草修复完全As污染的土壤,至少需要几年甚至十几年的时间,修复周期较长。因此强化砷超富集蜈蚣草修复效率是目前As修复技术的研究重点。

AM真菌能够与As污染土壤中的多数植物形成共生体（Meharg & Cairney 1999;Leung et al. 2007）。研究发现无论是在野外还是室内,蜈蚣草均可被AM真菌侵染,形成蜈蚣草-AM真菌共生体,从而提高蜈蚣草对As的耐受性（吴福勇等 2013）。因而,利用AM真菌与蜈蚣草之间形成菌根共生体的特性来修复As污染土壤是一条提高蜈蚣草修复效率的新途径。研究发现接种菌根编号为BJ02A、XZ03B、BJ04B、BJ06等AM真菌可提高蜈蚣草的生物量而促进其对As的累积（杨倩2009）。接种摩西管柄囊霉Funneliformis mosseae、珠状巨孢囊霉Gigaspora margarita显著降低了蜈蚣草根部As浓度,但提高了蜈蚣草的生物量并促进了As向地上部的转运（Trotta et al. 2006）。接种土著菌根及摩西管柄囊霉Funneliformis mosseae可显著提高菌根侵染率及蜈蚣草生物量并提高其体内的砷酸盐还原酶活性,近而促进了As的转运（Leung et al. 2013）。接种摩西管柄囊霉Funneliformis mosseae使蜈蚣草地上部As浓度降低了33%-38%,但增加了蜈蚣草生物量及其地上部对As的吸收量,Liu et al.（2005）认为AM真菌改善了寄主磷营养,根围pH升高进而影响了蜈蚣草对As的吸收与转运。在As与铀复合污染中接种摩西管柄囊霉Funneliformis mosseae、苏格兰球囊霉Glomus caledonium和根内根孢囊霉Rhizophagus intraradices 3种AM真菌早期会抑制蜈蚣草生长,且对蜈蚣草体内As浓度无影响（Chen et al. 2006）。

土壤中的As元素以无机态为主,将其可分为非专性吸附态、专性吸附态、无定型和弱结晶水合铁铝氧化物结合态、结晶水合铁铝氧化物结合态、残渣态等5种形态（Wenzel et al. 2001）。元素的存在形态决定了该元素在环境中的稳定性、迁移性和生物有效性（Cancès et al. 2003;王金翠等 2011;叶文玲等 2014）。

那么不同AM真菌是否对蜈蚣草根围土壤As形态产生了不同效应,进而影响了蜈蚣草对As的吸收呢?针对此问题,本实验以蜈蚣草为材料,分别接种3种不同的AM真菌,研究AM真菌对蜈蚣草根围土壤中As的形态分布及蜈蚣草吸收与富集As的影响。研究结果将为蜈蚣草-AM真菌联合修复As污染土壤提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 供试材料

AM真菌摩西管柄囊霉Funneliformis mosseae、幼套近明球囊霉Claroideoglomus etunicatum和变形球囊霉Glomus versiforme由广西大学农学院黄京华教授提供。以课题组筛选出的低积累玉米品种正大999为寄主,采用盆栽分层撒播法扩繁,接种剂质量采用接种势衡量（刘润进和李晓林 2000;刘青等 2007）。供试蜈蚣草Pteris vittata L.为砷富集能力较强的生态型。

供试土壤取自广西刁江流域某污染农田0-20cm的表层土壤,经过室温风干、磨碎、混匀、过2mm尼龙筛后备用。土壤的基本理化性质如下：pH 6.45,有机质23g/kg,全氮1.5g/kg,全磷1.2g/kg,全钾16.7g/kg,碱解氮123mg/kg,速效磷29mg/kg,速效钾105mg/kg,总砷557mg/kg。

1.2 实验方案

采用土培实验,利用根袋（300目尼龙网,直径×高为4cm×15cm）将土壤分为根围土和非根围土。每盆取100g土与50g菌沙混匀用作根围土;其中对照组（CK）采用等量的灭菌（121℃,高温湿热灭菌2h）后的菌沙与土壤混合。试验设不接种AM真菌对照、接种Fm、Ce、Gv等4个处理。每个处理5次重复,共20盆。

盆栽实验所用塑料花盆（实验前用0.1%高锰酸钾溶液消毒）为内径20cm、高14cm。每盆装土2.5kg,各处理间施肥量相同,其中N（尿素）200mg/kg、P（磷酸二氢铵）115mg/kg、K（氯化钾）180mg/kg。于2015年12月2日装盆,每盆种植两株蜈蚣草。蜈蚣草培育期间各处理管理措施相同,整个实验过程均用去离子水浇灌,采用称重法维持土壤田间持水量在60%-70%。于2016年4月23日采集蜈蚣草样品。

1.3 样品分析测试方法

1.3.1 土壤基本理化性质测定（鲍士旦2005）：土壤pH值采用1:2.5（V:V）的土水比,用酸度计（梅特勒-托利多SevevMulti型pH计）进行测定;土壤有机质采用H₂SO₄-K₂CrO₇外加热法测定;土壤全氮采用半微量开氏法测定;全磷采用NaOH熔融-钼锑抗比色法测定;全钾采用NaOH熔融-火焰光度法测定;土壤速效磷采用NaHCO₃-钼锑抗比色法测定;土壤速效钾采用NH₄OAc-火焰光度法测定;土壤总As采用王水消解-氢化物发生原子荧光光谱法（HG-AFS,AF-610A原子荧光分光光度计,北京瑞利仪器公司）测定;植物As含量采用微波消解仪（MARS 6,美国CEM公司）,浓HNO₃（GR）消解,并用氢化物发生原子荧光光谱法测定。

1.3.2 菌根侵染率的测定：采用染色镜检-根段侵染率加权法（刘润进和李晓林 2000）。测定步骤如下：将FAA固定液中的根系样品用清水冲洗干净并剪成约1cm的根段,放入10cm带塞试管中,在90℃恒温水浴下用20% KOH溶液漂洗1h;去掉上述碱液后用自来水缓缓冲洗根段3次,吸干水分,加入新配制的碱性H₂O₂溶液[3mL NH₄OH（氨水）+30mL 10% H₂O₂+567mL去离子水]室温下放置45min;用自来水缓缓冲洗根段3次,吸干水分,加入2% HCl溶液浸泡酸化5min;去掉上述酸液并吸干水分后滴加5%醋酸墨水溶液（95mL食醋+5mL北京牌蓝黑墨水）浸泡根段,并于90℃恒温水浴30min;倒掉上述染液,加清水浸泡过夜。随机选取20条根段置于显微镜下镜检,每个根系样品重复5次（每株蜈蚣草根系样品镜检的根段为100条）。按下列公式计算菌根侵染率（刘润进和李晓林 2000）,式中I为各侵染率下根段的条数,I₀为侵染率为零的根段条数;I₁为侵染率为1%-10%的根段条数;以此类推,I₁₀为侵染率为90%-100%的根段条数。

侵染率(%)=

1.3.3 土壤As形态-五步连续提取法（Wenzel et al. 2001）：非专性吸附态F1：(NH₄)₂SO₄（0.05mol/L）,20℃,振荡4h,SSR*为1:25;专性吸附态F2：NH₄H₂PO₄（0.05mol/L）,20℃,振荡16h,SSR*为1:25;无定形和弱结晶水合铁铝氧化物结合态F3：草酸铵（0.2mol/L）,pH 3.25缓冲液,20℃,振荡4h（避光）,SSR*为1:25,洗涤：草酸铵（0.2mol/L）,pH 3.25,避光振荡10min,SSR*为1:12.5;结晶水合铁铝氧化物结合态F4：草酸铵（0.2mol/L）+抗坏血酸（0.1mol/L）缓冲液,pH 3.25,(96±3)℃,水浴30min（见光）,SSR*为1:25,洗涤：草酸铵（0.2mol/L）,pH 3.25,避光振荡10min,SSR*为1:12.5;残渣态F5用王水消煮。（SSR*：样品与浸提液的比值）。提取液同样采用氢化物发生原子荧光光谱法测定。采用国家标准物质（土壤标准参考样GBW-07405,GSS-5）进行土壤、植物As分析的质量控制。实验中标准土样GSS-5的As回收率是106%。As总回收率（分级提取5种As形态之和与总As之比）为97%-107%。

1.4 数据分析

实验数据的处理及图表等均采用Microsoft Excel 2010完成,由SPSS 23.0统计软件进行数据统计,采用Duncan检验法进行多重比较检验处理间的差异显著性（P<0.05）,结果以平均值±标准差（Mean±SD）形式表示。

2 结果与分析

2.1 接种不同AM真菌对菌根侵染率的影响

接种Fm、Ce和Gv对蜈蚣草根系侵染率分别为18%、19%和23%,未接种处理未被AM真菌侵染。与接种Fm和Ce处理相比,接种Gv处理分别显著提高菌根侵染率26%和20%（图1）。

图1 砷胁迫下接种不同AM真菌对菌根侵染率的影响

Fig. 1 Effects of inoculation with different AM fungi on mycorrhizal colonization rate under arsenic stress. Fm: Funneliformis mosseae; Ce: Claroideoglomus etunicatum; Gv: Glomus versiforme. The same below.

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2.2 接种不同AM真菌对生物量的影响

接种Fm、Ce和Gv处理后,蜈蚣草干重分别为2.46g、2.80g和2.35g,与CK相比,分别显著提高了94%、120%和85%。而接种Ce与接种Fm和Gv相比,显著提高了14% 和19%（图2）。

图2 砷胁迫下接种不同AM真菌对蜈蚣草干重的影响

Fig. 2 Effects of inoculation with different AM fungi on Pteris vittata dry weight under arsenic stress.

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2.3 接种不同AM真菌对根围土壤pH的影响

接种Fm、Ce和Gv处理后,蜈蚣草根围pH分别为6.20、6.17和5.79。其中,接种Gv处理相比CK显著降低了0.32个单位,而接种Fm和Ce处理相比CK无显著性差异。

2.4 接种不同AM真菌对根围土壤As形态的影响

与CK相比,接种Ce处理后,非专性吸附态F1浓度显著提高了15%。接种Fm和Gv相比CK分别使专性吸附态F2浓度降低了13%和43%。接种Ce、Fm和Gv均显著降低了无定形和弱结晶水合铁铝氧化物结合态F3、残渣态F5浓度,分别降低了16%、17%、14%和23%、24%、20%,但对结晶水合铁铝氧化物结合态F4作用不显著（表1）。

4种处理下土壤中的As主要以结晶水合铁铝氧化物结合态F4、残渣态F5存在,比例在71%-74%之间,无定形和弱结晶水合铁铝氧化物结合态F3含量为21%-22%,专性吸附态F2含量为4%-7%,而非专性吸附态F1所占比例最小,均低于0.4%。与CK相比,接种Fm、Ce和Gv分别使非专性吸附态F1、结晶水合铁铝氧化物结合态F4比例升高22%、

35%、9%和13%、13%、20%,同时分别使无定形和弱结晶水合铁铝氧化物结合态F3、残渣态F5比例降低了2%、3%、3%和10%、11%、9%。接种Fm和Ce相比CK分别使专性吸附态F2提高了1.5%和10%,而Gv相比CK使专性吸附态F2降低了35%（图3）。

表1 砷胁迫下接种不同AM真菌对根围土壤As形态的影响

Table 1 Effects of inoculation with different AM fungi on As speciation in rhizosphere soil under arsenic stress

处理 Treatment	F1 (mg/kg)	F2 (mg/kg)	F3 (mg/kg)	F4 (mg/kg)	F5 (mg/kg)
CK	1.50±0.12b	38.49±1.11a	126.36±2.32a	183.11±5.74a	222.93±14.20a
Fm	1.58±0.04ab	33.45±1.40b	106.12±0.95b	176.83±3.20a	172.15±8.46b
Ce	1.73±0.04a	36.22±1.01ab	104.99±4.22b	177.25±2.40a	169.86±0.87b
Gv	1.45±0.08b	21.90±2.09c	108.38±1.82b	193.34±3.55a	179.25±6.67b

	Note: Different lowercases in same list indicate significant difference (P<0.05).
	注：表中数据为平均值±标准误差,同列数据不同小写字母表示处理间差异显著（P<0.05）

图3 接种不同AM真菌对根围As形态比例（%）的影响

Fig. 3 Effects of inoculation with different AM fungi on As speciation percent (%) in rhizosphere soil under arsenic stress.

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2.5 接种不同AM真菌对As浓度的影响

接种Fm、Ce和Gv处理后,蜈蚣草地上部As浓度分别为606.31mg/kg、683.64mg/kg、582.63mg/kg。其中,接种Ce处理相比CK显著提高15%。而接种Fm、Gv处理相比CK对地上部As浓度影响不显著（图4）。

图4 砷胁迫下接种不同AM真菌对蜈蚣草砷浓度的影响

Fig. 4 Effects of inoculation with different AM fungi on arsenic concentration in Pteris vittata plants under arsenic stress.

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2.6 接种不同AM真菌对As累积量的影响

接种Fm、Ce、Gv处理后,蜈蚣草As累积量分别为1 491.53µg、1 914.19µg、1 369.17µg,与CK相比,分别提高了97%、152%、81%。而接种Ce与接种Fm和Gv相比,显著提高了28%和40% （图5）。

图5 砷胁迫下接种不同AM真菌对蜈蚣草砷累积量的影响

Fig. 5 Effects of inoculation with different AM fungi on arsenic accumulation in Pteris vittata plants under arsenic stress.

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3 讨论

菌根侵染率在一定程度上反映了菌根真菌与寄主植物的共生亲和程度,是评价菌根特性及其生态适应性的重要指标。根据侵染的程度可划分为以下5个标准：1级：侵染率为0-5%;2级：>5%-25%;3级：>25%-50%;4级：>50%-75%;5级：>75%-100%（弓明钦等 1997）。本实验接种Fm、Ce和Gv分别与蜈蚣草根系形成中等程度侵染（18%-23%）,说明AM真菌与蜈蚣草根系侵染情况较好。接种Gv相比接种Fm和Ce可显著提高对蜈蚣草根系的侵染率,这可能由于Gv对蜈蚣草根系的侵染促使菌根分泌了较多的脲酶或碱性磷酸酶,将有机氮或有机磷转化为Gv孢子萌发所需的无机氮或无机磷而使Gv的孢子和菌丝密度显著增加（刘振坤等 2013）,因而接种Gv对蜈蚣草的侵染率较高。

接种Gv显著降低了蜈蚣草根围pH,而接种Fm和Ce对根围pH影响不显著。这可能是因为Gv侵染蜈蚣草根系后对有机酸的分泌产生了作用,改变了有机酸分泌的种类与数量,从而引起根围pH值降低（Smith et al. 2008）。至于根系分泌的是何种有机酸及分泌的量影响了根围pH值则是我们下一步要开展的研究。

接种Fm和Ce对提高土壤中As的有效性作用更显著。本研究通过对根围As形态分级提取,发现接种Fm和Ce增加了专性吸附态F2的比例,而接种Gv降低了专性吸附态F2的比例。同时发现接种Fm、Ce和Gv可显著增加非专性吸附态F1、结晶水合铁铝氧化物结合态F4的比例,且显著降低无定形和弱结晶水合铁铝氧化物结合态F3、残渣态F5的比例。这可能由于As胁迫下,AM真菌菌丝分泌球囊霉素相关土壤蛋白、低分子量有机酸等化合物（Wu et al. 2014）与土壤中As络合或因为接种AM真菌使蜈蚣草根围土壤pH改变（刘于2007）,从而引起了根围As形态的改变。因结晶水合铁铝氧化物结合态F4与非专性吸附态F1或专性吸附态F2相比,其植物利用性更低（Fitz & Wenzel 2002）,而接种AM真菌后F4比例升高,我们推测这可能来源于更难被植物利用的残渣态F5。相比接种Gv,接种Fm和Ce对提高非专性吸附态F1和专性吸附态F2等弱吸附态As比例而降低铁铝结合态F3和残渣态F5等较强吸附态As比例的作用更显著。推测这可能是接种Gv因显著降低蜈蚣草根围土壤pH而使土壤中弱吸附态As向较强吸附态As转变。土壤中As的存在形态不同,其生物有效性也不同。接种AM真菌后蜈蚣草根围土壤As形态发生了改变,对蜈蚣草吸收与富集As也产生了影响。与对照相比,接种Ce可显著提高蜈蚣草体内As浓度,而接种Fm和Gv相比对照无显著性差异。接种Fm、Ce和Gv均显著提高了蜈蚣草体内As累积量。这可能由于接种3种AM真菌后增加了蜈蚣草的生物量或改变了土壤中As形态而提高了As的有效性,因而增加了蜈蚣草对As的提取量。但接种Ce相比接种Fm和Gv对提高蜈蚣草As累积量的效果更显著,这与Ce提高蜈蚣草生物量的效果比Fm和Gv更为显著是一致的。说明Ce对蜈蚣草吸收与富集As的效果更好,这意味着接种Ce能够提高蜈蚣草修复As污染土壤的效率。

本研究明确了Fm、Ce和Gv这3种AM真菌对蜈蚣草根围pH、As形态及其As吸收的不同效应,同时初步筛选出能显著提高蜈蚣草As吸收效率的AM真菌Ce。研究结果丰富了蜈蚣草吸收与富集As的机制,也为蜈蚣草-AM真菌联合修复As污染土壤提供了参考依据。

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[26]	陈同斌,韦朝阳,黄泽春,黄启飞,鲁全国,范稚莲,2002. 砷超富集植物蜈蚣草及其对砷的富集特征. 科学通报,47(3): 207-210 本文引用 [1]

[27]	弓明钦,陈应龙,仲崇禄,1997. 菌根研究及应用. 北京:中国林业出版社. 34-42 本文引用 [1]

[28]	刘青,黄京华,李晓辉,2007. 用玉米做宿主扩繁AMF菌剂的技术. 安徽农学通报,13(11): 47-46 本文引用 [1]

[29]	刘润进,李晓林,2000. 丛枝菌根及其应用. 北京:科学出版社. 1-186 本文引用 [3]

[30]	廖晓勇,陈同斌,谢华,肖细元,2004. 磷肥对砷污染土壤的植物修复效率的影响:田间实例研究. 环境科学学报,24(3): 455-462

[31]	刘于,2007. 丛枝菌根真菌对植物吸收富集砷的作用及机理. 中国农业大学博士论文,北京. 1-106

[32]	刘振坤,田帅,唐明,2013. 不同树龄刺槐林丛枝菌根真菌的空间分布及与根际土壤因子的关系. 林业科学,49(8): 89-95 本文引用 [1]

[33]	吴福勇,刘雪平,毕银丽,郭一飞,毛艳丽,黄铭洪,2013. 不同生态型摩西球囊霉菌株对蜈蚣草砷吸收的影响. 生态学杂志,32(6): 1539-1544 本文引用 [1]

[34]	王金翠,孙继朝,黄冠星,刘景涛,张玉玺,荆继红,向小平,张英,崔海炜,张媛静,2011. 土壤中砷的形态及生物有效性研究. 地球与环境,39(1): 32-36 本文引用 [1]

[35]	杨倩,2009. 微生物提高植物修复砷污染土壤的效果和机理研究. 华中农业大学博士论文,武汉. 41-45

[36]	叶文玲,樊霆,鲁洪娟,陈海燕,潘丹丹,刘翔麟,章晶晶,徐晓燕,2014. 蜈蚣草的植物修复作用对土壤中砷总量及形态分布的影响研究. 土壤通报,45(4): 1003-1007 本文引用 [1]

脚注

The authors have declared that no competing interests exist.

基金

广西自然科学基金（2014GXNSFBA118223）

广西特聘专家工程专项经费项目（2013B015）

教育发展资金——广西高校农业环境与农产品质量安全重点实验（T3310098301）

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摘要
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关键词
Key words
引用本文
1 材料与方法
1.1 供试材料
1.2 实验方案
1.3 样品分析测试方法
1.4 数据分析
2 结果与分析
2.1 接种不同AM真菌对菌根侵染率的影响
图1 砷胁迫下接种不同AM真菌对菌根侵染率的影响
2.2 接种不同AM真菌对生物量的影响
图2 砷胁迫下接种不同AM真菌对蜈蚣草干重的影响
2.3 接种不同AM真菌对根围土壤pH的影响
2.4 接种不同AM真菌对根围土壤As形态的影响
表1 砷胁迫下接种不同AM真菌对根围土壤As形态的影响
图3 接种不同AM真菌对根围As形态比例（%）的影响
2.5 接种不同AM真菌对As浓度的影响
图4 砷胁迫下接种不同AM真菌对蜈蚣草砷浓度的影响
2.6 接种不同AM真菌对As累积量的影响
图5 砷胁迫下接种不同AM真菌对蜈蚣草砷累积量的影响
3 讨论
参考文献
脚注
基金

收稿日期	接受日期	出版日期
2017-05-23	2017-06-12	2017-07-20
发布日期
2017-07-22

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